Tumors of female reproductive systemTumors of female reproductive systemОпухоли женской репродуктивной системы1994-40981999-8627Publishing House ABV Press73710.17650/1994-4098-2020-16-2-63-71GYNECOLOGY. REVIEWSГИНЕКОЛОГИЯ. ОБЗОРНЫЕ СТАТЬИСontroversial issues in cytological screening for cervical cancer (literature review)Дискуссионные вопросы цитологического скрининга рака шейки матки (обзор литературы)https://orcid.org/0000-0001-5537-3670NovikV. I.НовикВ. И.
Russian Federation

68 Leningradskaya St., Pesochnyy Settlement, Saint Petersburg 197758

Виктор Иванович Новик

197758 Санкт-Петербург, пос. Песочный, ул. Ленинградская, 68

viknov@list.ruN. N. Petrov National Medical Research Center of Oncology, Ministry of Health of RussiaФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н. Н. Петрова» Минздрава России1711202016263711711202017112020https://ojrs.abvpress.ru/ojrs/article/view/737

This article discusses the controversial issues of cytological screening for cervical cancer, including the use of liquid-based cytology and automated screening systems, high-risk human papillomavirus testing, and organizational issues of screening and staff training.

В статье освещены дискуссионные вопросы цитологического скрининга рака шейки матки: использование жидкостной цитологии и автоматизированных скрининговых устройств, скрининг вируса папилломы человека высокого онкогенного риска, организационные вопросы скрининга и подготовки кадров.

cervical cancer screeningliquid-based cytologyautomated screening systemshigh-risk human papillomavirus testingскрининг рака шейки маткижидкостная цитологияавтоматизированные системы скринингаскрининг вируса папилломы человека высокого онкогенного рискаNovik V.I. Cytological screening for precancer and cancer (review). Voprosy onkologii = Problems in Oncology 1990;36(12):1411–8. (In Russ.).Новик В.И. Цитологический скрининг предрака и рака шейки матки (обзор). Вопросы онкологии 1990;36(12):1411–8.Novik V.I. Cervical cancer screening. Prakticheskaya onkologiya = Practical Oncology 2010;11(2):66–73. (In Russ.).Новик В.И. Скрининг рака шейки матки. Практическая онкология 2010;11(2):66–73.Novik V.I. Screening for and differential cytomorphological diagnosis of cervical cancer. Saint Petersburg: Ladoga, 2012. 128 p. (In Russ.).Новик В.И. Скрининг и дифференциальная цитоморфологическая диагностика рака шейки матки. СПб.: ООО ИПП «Ладога», 2012. 128 с.Anderson G.H., Benedet J.N., Le Riche J.C. et al. Invasive cancer of the cervix in British Columbia: a revive of the demography and screening histories of 437 cases seen from 1985–1988. Obstet Gyn 1992;80(1):1–4.Dawang Y., Jufang Y., Shoufu X., Yixian L. Mass cytologic screening for cervical carcinoma in China: F report of 7735057 reported cases. Acta Cytol 1985;29:341–4.Miller A.B. Cervical cancer screening programs: organizational recommendations. Geneva: World Health Organization, 1994. 66 p. (In Russ.).Миллер А.Б. Программы скрининга на рак шейки матки: организационные рекомендации. Женева: Всемирная организация здравоохранения, 1994. 66 с.Derazhne A.B., Ioka N.M., Nisenbaum G.E., Fridman P.Sh. Twenty-year experience in preventing cervical cancer in medical institutions of the Oktyabrskaya railway. Soviet Symposium “Early diagnosis and treatment of precancerous and neoplastic diseases of the cervix and preventive medical examinations of women”. Leningrad, 1985. Pp. 84, 85. (In Russ.).Деражне А.Б., Иока Н.М., Нисенбаум Г.Э., Фридман П.Ш. Двадцатилетний опыт профилактики рака шейки матки среди женщин, обслуживаемых лечебно-профилактическими учреждениями Октябрьской железной дороги. Всесоюзный симпозиум «Ранняя диагностика, лечение предопухолевых и опухолевых заболеваний шейки матки и диспансеризации женского населения». Л., 1985. С. 84, 85.Sykes P.H., Harker D.Y., Miller A. et al. A randomised comparison of SurePath liquid-based cytology and conventional smear cytology in a colposcopy clinic setting. BJOG 2008;115(11):1375–81.Titmuss E., Adams C. Cervical cytology. Transl. from Eng. by N.I. Kondrikov. Moscow: Prakticheskaya meditsina, 2009. 254 p. (In Russ.).Титмуш Э., Адамс К. Шейка матки. Цитологический атлас. Пер. с англ. под ред. Н.И. Кондрикова. М.: Практическая медицина, 2009. 254 с.Minkina G.N. Cervical screening: changing the ideology. Combined testing in the cervical screening algorithm. Status praesens. Ginekologiya, akusherstvo, besplodniy brak = Status praesens. Gynecology, Obstetrics, Infertility 2013;4(15):55–9. (In Russ.).Минкина Г.Н. Цервикальный скрининг: меняем идеологию. Комбинированное тестирование в алгоритме цервикального скрининга. Status praesens. Гинекология, акушерство, бесплодный брак 2013;4(15):55–9.Sigurdsson K. Is a liquid-based cytology more sensitive than a conventonal Pap smear? Сytopathology 2013;4:254–63. DOI: 10.1111/cyt.12037.Savostikova M.V., Korolenkova L.I., Fedoseeva E.S., Pimenova V.V. Experience in using BD SurePath ™ liquidbased technology for early diagnosis of and screening for precancerous and neoplastic cervical pathology in Rostov region. Onkoginekologiya = Gynecologic Oncology 2018;(4):50–60. (In Russ.).Савостикова М.В., Короленкова Л.И., Федосеева Е.С., Пименова В.В. Опыт применения жидкостной технологии BD SurePath ™ для ранней диагностики и скрининга предопухолевой и опухолевой патологии шейки матки в Ростовской области. Онкогинекология 2018;(4):50–60.Volchenko N.N., Sushinskaya T.V., Borisova O.V. et al. Comparative analysis of traditional and liquid-based cytology of cervical smears. Issledovaniya i praktika v meditsine = Research’n Practical Medicine Journal 2019;6(1):83–90. (In Russ.).Волченко Н.Н., Сушинская Т.В., Борисова О.В. и др. Сравнительный анализ традиционной и жидкостной цитологии мазков из шейки матки. Исследования и практика в медицине 2019;6(1):83–90.Sushinskaya T.V., Volchenko N.N., Melnikova V.Yu., Tugulukova A.A. Effectiveness of cytological diagnostics of cervical intraepithelial neoplasia and cervical cancer depending on the method of specimen collection. Onkoginekologiya = Gynecologic Oncology 2017;3(23):51–9. (In Russ.).Сушинская Т.В., Волченко Н.Н., Мельникова В.Ю., Тугулукова А.А. Эффективность цитологической диагностики цервикальной интраэпителиальной неоплазии и рака шейки матки в зависимости от способа взятия материала. Онкогинекология 2017;3(23):51–9.Davey T., Darratt F., Irvig L. et al. Effect of study design and quality on unsatisfactory rates, cytology classifications and accuracy of liquid-based versus conventional cancer cytology: a systematic review. Lancet 2006;367:122–32.Arbyn M., Bergeron Ch., Klinkhamer P. et al. Liquid compared with conventional cervical cytology. A systematic review and meta-analysis. Obstet Gynecol 2008;111:167–77.Kituncharoen S., Tantbirojn P., Niruthisard S. Comparison of unsatsfactory rates and detecton of abnormal cervical cytology between conventonal Papanicolaou smear and liquid-based cytology (Sure Path® ). Asian Pac J Cancer Prev 2015;16(18):8491–4. DOI: 10.7314/APJCP.2015.16.18.8491.Novik V.I., Vladimirova A.V., Nefedova A.V., Krasilnikova L.A. Comparing the results of traditional and liquidbased cytology in cervical cancer screening. Proceedings of the 4 th International Cancer Forum “White nights 2018”, 2018. P. 58. (In Russ.).Новик В.И., Владимирова А.В., Нефедова А.В., Красильникова Л.А. Сравнение результатов традиционной и жидкостной цитологии при проведении скрининга рака шейки матки. Тезисы 4-го Международного онкологического форума «Белые ночи 2018», 2018 г. С. 58.Ronco G., Cuzick J., Pierotti P. et al. Accuracy of liquid-based versus conventional cytology: overall results of new technologies for cervical cancer screening randomized controlled trial. BMJ;2007:1–7.Dimitriadi T.A., Burtsev D.V., Dzhenkova E.A. Implementation of measures for primary and secondary prevention of cervical cancer in a Regional Center for Cervical Pathology. Sovremennye problemy nauki i obrazovaniya = Current Problems of Science and Education 2019;(4):42. (In Russ.). DOI: 10.17513/spno.29076.Димитриади Т.А., Бурцев Д.В., Дженкова Е.А. Реализация первичной и вторичной профилактики цервикального рака в областном центре патологии шейки матки. Современные проблемы науки и образования 2019;(4):42. DOI: 10.17513/spno.29076.Bezrukov A.V., Mishukova A.A. Organization of cytological screening for cervical cancer (on the example of Moscow region). Moscow, 2017. 24 p. (In Russ.).Безруков А.В., Мишукова А.А. К вопросу об организации цитологического скрининга на рак шейки матки (на примере Московской области). М., 2017. 24 с.Novik V.I. About staining methods for cytological smears. Novosti klinicheskoy tsitologii Rossii = News of Clinical Cytology in Russia 2017;21 (1–2):9–10. (In Russ.).Новик В.И. О методах окраски цитологических препаратов. Новости клинической цитологии России 2017;21(1–2):9–10.Comprehensive cervical cancer control. Brief practical guideline. World Health Organisation, 2010. 278 p. (In Russ.).Комплексная борьба с раком шейки матки. Краткое практическое руководство. Всемирная организация здравоохранения, 2010. 278 с.Novik V.I. Cytomorphological diagnostics of uterine tumors. Saint Petersburg: Ladoga, 2014. 110 p. (In Russ.).Новик В.И. Цитоморфологическая диагностика новообразований тела матки. СПб.: ООО ИПП «Ладога», 2014. 110 c.Cuzick J., Clavel C., Petry K.U. et al. Overview of the European and North American studies on HPV testing in primary cervical cancer screening. Int J Cancer 2006;119(5):1095–101.Agorastos T., Chatzistamatiou K., Katsamagkas T. et al. Primary screening for cervical cancer based on high-risk human papillomavirus (HPV) detection and HPV 16 and HPV 18 genotyping, in comparison to cytology. PLoS One 2015;10(3):e0119755. DOI: 10.1371/journal.pone.0119755.Anttila A., Kotaniemi-Talonen L., Leinonen M., Hakama M. et al. Rate of cervical cancer, severe intraepithelial neoplasia, and adenocarcinoma in situ in primary HPV DNA screening with cytology triage: randomised study within organised screening programme. BMJ 2010;340:c1804.Veijalainen O., Kares S., Kujala P. et al. Human papillomavirus test with cytology triage in organized screening for cervical cancer. Acta Obstet Gynecol Scand 2016;95:1220–7.Hashiguchi M., Nakao Y., Honda A. et al. What has changed since the introduction of human papillomavirus testing with the cytology-based cervical cancer screening system in Japan? A social experiment. Acta Cytologica 2019;63:385–90. DOI: 10.1159/000500190.Screening for Cervical Cancer US Preventive Services Task Force Recommendation Statement. JAMA 2018;320(7):674–86. DOI: 10.100/jama.2018.10897.Melnikow J., Henderson J.T., Burda B.U. et al. Screening for cervical cancer with high-risk human papillomavirus testing: updated evidence report and systematic review for the US Preventive Services Task Force. JAMA 2018;320(7):687–705. DOI: 10.1001/jama.2018.10400.Ogilvie G.S., van Niekerk D., Krajden M. et al. Effect of screening with primary cervical HPV testing vs cytology testing on high-grade cervical intraepithelial neoplasia at 48 months: The HPV FOCAL Randomized Clinical Trial. JAMA 2018;320(1):43–52. DOI: 10.1001/jama.2018.7464.Koliopoulos G., Nyaga V.N., Santesso N. et al. Cytology versus HPV testing for cervical cancer screening in the general population. Cochrane Dat System Rev 2017;8:CD008587. DOI: 10.1002/14651858.CD008587.pub2.Cytologic screening in control of cervical cancer. Technical guidelines. Geneve: WHO, 1988. P. 52.Bakhidze E.V., Arkhangelskaya P.A., Berlev I.V. Diagnosis and treatment of cervical intraepithelial neoplasia. In: Cervical cancer. Ed. by I.V. Berlev, A.F. Urmancheeva. Saint Petersburg: Ekhovektor, 2018. Pp. 104–139. (In Russ.).Бахидзе Е.В., Архангельская П.А., Берлев М.В. Диагностика и лечение цервикальных интраэпителиальных неоплазий. В кн.: Рак шейки матки. Под ред. И.В., Берлева, А.Ф. Урманчеевой. СПб.: Эхо-вектор, 2018. С. 104–139.Solares C., Velasco J., Alvares-Ruiz E. et al. Expression of p16/Ki-67 in ASC-US/LSIL or normal cytology with presence of oncogenic HPV DNA. Anticancer Res 2015;35:6291–6.Cheng-Chieh Ch., Lee-Wen H., Chyi-Huey B., Chin-Cheng L. Predictive value of p16/Ki-67 immunocytochemistry for triage of women with abnormal Papanicolaou test in cervical cancer screening: a systematic review and meta-analysis. Ann Saudi Med 2016;36(4):245–51. DOI: 10.5144/02564947.2016.245.Bergeron C., Ikenberg H., Sideri M. et al. Prospective evaluation of p16/Ki-67 dualstained cytology for managing women with abnormal Papanicolaou cytology: PALMS Study results. Cancer (Cancer Cytopathol) 2015;123:373–81.Li Y., Lingyan F., Xubin L. et al. Review. Application of p16/Ki-67 dual-staining cytology in cervical cancers. Cancer 2019;10(12):2654–60. DOI: 10.7150/jca.32743.Lu-Lu Y., Wen Ch., Xiao-Qin L. et al. Evaluation of p16/Ki-67 dual staining in detection of cervical precancer and cancers: a multicenter study in China. Oncotarget 2016;7(16):21181–9.White C., Bakhiet S., Bates M., Keegan H. et al. Triage of LSIL/ASC-US with p16/Ki-67 dual staining and human papillomavirus testing: a 2-year prospective study. Cytopathology 2016;27:269–76. DOI: 10.1111/cyt.12317.Ziemke P., Marquardt K., Griesserc H. Predictive value of the combined p16INK4a and Ki-67 immunocytochemistry in low-grade squamous intraepithelial lesions. Acta Cytologica 2014;58:489–94. DOI: 10.1159/000367838.Novik V.I. Verification of cytological diagnosis of cervical carcinoma in situ in patients with discrepant results of cytology and histology. Voprosy onkologii = Problems in Oncology 2012;58(2):227–32. (In Russ.).Новик В.И. Верификация цитологического диагноза карциномы in situ шейки матки при расхождении его с гистологическими данными. Вопросы онкологии 2012;58(2):227–32.Novik V.I. Verification of cytological diagnosis of cervical intraepithelial neoplasia using analysis of microimages. Opukholi zhenskoy reproduktivnoy sistemy = Tumors of Female Reproductive System 2019;15(3):24–30. (In Russ.). DOI: 10.17650/1994-2019-15-3-24-31.Новик В.И. Уточняющая цитологическая диагностика цервикальной интраэпителиальной неоплазии шейки матки с использованием анализа микроизображений. Опухоли женской репродуктивной системы 2019;15(3):24–30. DOI: 10.17650/1994-2019-15-3-24-31.Novik V.I. Analysis of microimages as a method of verifying cytological diagnosis of cervical intraepithelial neoplasia. Novosti klinicheskoy tsitologii = News of Clinical Cytology 2019;23(2):12–6. (In Russ.). DOI: 10.24411/1562-49432019-10202.Новик В.И. Использование анализа микроизображений как метода уточняющей цитологической диагностики цервикальной интраэпителиальной неоплазии шейки матки. Новости клинической цитологии 2019;23(2):12–6. DOI: 10.24411/1562-49432019-10202.Bengtsson E., Malm P. Screening for cervical cancer using automated analysis of PAP-smears. Comput Math Methods Med 2014;2014:842037. DOI: 10.1155/2014/842037.Thrall M.J. Automated screening of Papanicolaou tests: A review of the literature. Diagn Cytopathol 2018;47:1–8. DOI: 10.1002/dc.23931.Kitchener H.C., Blanks R., Dunn G. et al. Automation-assisted versus manual reading of cervical cytology (MAVARIC): a randomised controlled trial. Lancet Oncol 2011;12:56–64.Roberts J.M., Thurloe J.K., Bowditch R.C. et al. A three-armed trial of the ThinPrep Imaging System. Diagn Cytopathol 2007;35:96–102.Palmer T.J., Nicoll S.M., McKean M.E. et al. Prospective parallel randomized trial of the MultiCyte ThinPrep ® imaging system: the Scottish experience. Cytopathology 2013;24:235–45.Delga A., Goffin F., Kridelka F. et al. Evaluation of Cell Solutions BestPrep® automated thin-layer liquid based cytology Papanicolaou slide preparation and BestCyte ® cell sorter imaging system. Acta Cytol 2014;58:469–77. DOI: 10.1159/000367837.Delga A., Goffin F., Kridelka F. et al. Evaluation of Cell Solutions BestPrep® automated thin-layer liquid based cytology Papanicolaou slide preparation and BestCyte ® cell sorter imaging system. Acta Cytol 2014;58:469–77. DOI: 10.1159/000367837.Crowell E.F., Bazin C., Saunier F. et al. CytoProcessor™ : A new cervical cancer screening system for remote diagnosis. Acta Cytologica 2019;63(3):215–23. DOI: 10.1159/000497111.Crowell E.F., Bazin C., Thurotte V. et al. Adaptation of CytoProcessor for cervical cancer screening of challenging slides. Diagnostic Cytopathology 2019;47:890–7. DOI: 10.1002/dc.24213.Farnsworth A. Screening for the prevention of cervical cancer in the era of human papillomavirus vaccination: an Australian perspective. Acta Cytologica 2011;55:307–12. DOI: 10.1159/000326956.Patel C., Brotherton J., Pillsbury A. et al. The impact of 10 years of human papillomavirus (HPV) vaccination in Australia: what additional disease burden will a nonavalent vaccine prevent? Euro Surveill 2018;23(41):1700737. DOI: 10.2807/1560-7917.ES.2018.23.41.1700737.